La alabanza de la locura es una obra breve, comúnmente entendida como dividida en tres secciones diferentes (aunque no existen demarcaciones oficiales). Lo narra la propia Locura; se para ante una multitud de oyentes vestida con el disfraz de un tonto y anuncia su intención de que planea ensalzar sus propias virtudes y méritos. La acompañan varios de sus asistentes, incluidos Philautia (Amor propio), Kolakia (Halagos), Lethe (Olvido) y Anoia (Imbecilidad), entre otros. En su introducción, se pregunta por el hecho de que nadie haya intentado construir un monumento o componer un encomio para ella, a pesar de su ubicuidad y su capacidad para brindar placer universal. De hecho, su intención declarada es articular cómo se puede decir que trae alegría a casi todos los dioses y hombres.
En esta primera sección, Folly explica cómo, sin ella, no existirían los matrimonios y los partos. La vejez se mitiga con su presencia. Sus seguidores son regordetes y felices, mientras que los sabios que trabajan sin cesar pueden estar seguros de que envejecerán y se pondrán demacrados antes de tiempo. Los dioses, por supuesto, están completamente en deuda con ella; cualquier catálogo de su comportamiento revela que este es el caso. Las mujeres son particularmente tontas en su búsqueda de la belleza y el amor, pero su belleza es lo que hace que los hombres se involucren en lo absurdo. Cualquier reunión necesita una pizca de locura para ser divertida. Incluso las amistades no pueden desarrollarse sin una locura, porque los hombres deben convencerse a sí mismos de que las idiosincrasias de sus amigos son sus mayores virtudes. De hecho, todas las relaciones en la tierra necesitan locura y adulación para avanzar en armonía. La locura explica que el amor propio no es algo malo; más bien, uno debe agradarse a sí mismo para lograr algo de mérito. Todos los grandes proyectos se deben a una locura o lo más probable es que nunca lleguen a buen término. Los sabios son mucho menos tolerables en una reunión que un tonto, quien, con su charla tonta y su comportamiento travieso, deleita y apacigua en lugar de irritar y provocar. Todas las calamidades que acosan a la vida mortal solo pueden soportarse con la ayuda de la locura.
En la segunda sección, Folly se mueve para criticar varias clases académicas y sociales. Comienza con abogados y médicos y luego pasa a filósofos, apostadores, cazadores, gente supersticiosa, autores de libros, poetas, empresarios, gramáticos, hombres obsesionados con su linaje y ascendencia, artistas e intérpretes, e incluso las propias naciones y ciudades. Todos estos hombres muestran un mayor nivel de locura en su presunción, tontería e irrelevancia. El tono de Folly es mucho más severo y condenatorio a medida que avanza en estas clases. Ella reserva una ira especial para los doctores en teología, quienes, quizás más que cualquier otra clase de hombres, están inequívocamente en deuda con ella. Fingen que no se entregan a la locura, sino que son responsables de atroces actos de locura. Se deleitan en sus argumentos enrevesados y oscuros, moldean y remodelan las Escrituras para que se ajusten a sus tesis, buscan inspirar asombro y reverencia en sus oyentes mediante métodos tortuosos de hablar e ignoran el verdadero mensaje de Cristo. Los monjes se contentan con una vida de reglas y buenas obras, olvidándose del evangelio. Papas, cardenales y obispos viven una vida de lujo. Los príncipes ignoran lo que es mejor para su país y se complacen en sus caprichos.
En la tercera sección, Folly deja atrás su procesión de tontos y se vuelve hacia la idea del tonto cristiano. Las escrituras estiman la ignorancia y la sencillez y condenan la falsa sabiduría y la adherencia a los caminos del mundo. Pablo y Cristo hablaron de mansedumbre y humildad. Cristo fue, de hecho, el mayor necio de todos, ya que «se hizo pecado para redimir a los pecadores» (81). Toda la religión cristiana se parece más a la locura que a la sabiduría. El cristiano debe buscar una transformación divina, rayana en la locura, y aspirar a acercarse a Dios. Cuando Folly concluye su tratado, sin embargo, recuerda a sus oyentes que disfruten la vida tanto como sea posible como los «más ilustres discípulos de Folly».